В 1982 году в журнале Animage издательства «Токума Сётэн» началась публикация манги авторства Миядзаки «Навсикая из Долины ветров», после чего автору поступило предложение от руководства «Токума Сётэн» экранизировать своё произведение. Миядзаки согласился и привлёк Такахату в качестве продюсера. Вышедший в 1984 году фильм «Навсикая из Долины ветров» добился успеха, серьёзно вдохновившего Миядзаки. Для работы над следующим аниме Миядзаки и Такахата вместе с редактором Animage Тосио Судзуки организовали в 1985 году анимационную студию Studio Ghibli. Фильм «Небесный замок Лапута» о приключениях двух сирот в поисках легендарного летающего города, стал успешным дебютом студии в 1986 году. В 1988 году вышел фильм Миядзаки «Мой сосед Тоторо», в котором показаны несколько дней из жизни двух сестер в сельской Японии 1950-х годов, и их встреча с добрыми лесными существами — хранителями леса Тоторо. Персонажи фильма стали одними из наиболее узнаваемых и любимых детских героев в Японии, а позже и во всем мире, а большой Тоторо стал эмблемой студии.

В 1989 году Миядзаки выпустил фильм «Ведьмина служба доставки» по повести Эйко Кадоно, в котором девочка из маленького городка отправляется в большой город, чтобы стать ведьмой и основать свое дело — доставку грузов и корреспонденции на метле. В 1992 году выходит «Порко Россо», главным героем которой выступает антропоморфный свин, пилот-наемник и антифашист, охотящийся на воздушных пиратов в условной Адриатике 1920-х. С 1995 года Миядзаки начинает работу над фильмом «Принцесса Мононокэ», в котором возвращается к экологическим темам «Навсикаи из Долины ветров». Фильм вышел на экраны в 1997 году, получил широкое признание (приз Японской киноакадемии) и имел в Японии большой кассовый успех. В этом году Studio Ghibli была сделана подразделением испытывавшего трудности «Токума Сётэн». «Принцесса Мононокэ» стала первым фильмом студии, получившим массовую известность за рубежом, в первую очередь в США (вследствие заключенного в 1996 году соглашения с Walt Disney).

После выхода «Принцессы Мононокэ» Миядзаки объявил об уходе из Studio Ghibli и намерении заняться некоммерческими анимационными проектами, однако смерть Ёсифуми Кондо вынудила его вернуться к работе на студии и заняться созданием мультфильма «Унесённые призраками» (2001). Фильм повествует о 10-летней девочке, вынужденной работать в странных банях для духов после того, как её родителей волшебница-хозяйка этих бань превратила в свиней. «Унесённые призраками» считается одним из наиболее заметных фильмов 2000-х годов, фильм удостоен приза Японской киноакадемии, Золотого медведя Берлинского кинофестиваля-2002, «Оскара» американской киноакадемии 2003 года.

В 2004 Миядзаки завершил начатый режиссером Мамору Хосода фильм «Ходячий замок» по мотивам одноимённого сказочного романа английской писательницы Дианы Уинн Джонс. В 2005 году Studio Ghibli объявила об отделении от «Токума Сётэн» в самостоятельную компанию и получила права на все выпущенные фильмы.

В 2006 студия выпустила фильм по мотивам романов Урсулы Ле Гуин о Земноморье. Миядзаки ранее пытался получить разрешение на использование её произведений, однако теперь на студии решено было поручить создание картины старшему сыну Миядзаки, Горо, для которого «Сказания Земноморья» стали режиссерским дебютом. Хаяо и Горо находились в крайне натянутых отношениях на протяжении работы над картиной, а Ле Гуин выразила разочарование конечным результатом[5].

В 2008 году Хаяо Миядзаки выступил режиссером фильма «Рыбка Поньо на утёсе». После этого он был соавтором сценариев для двух фильмов студии, а в 2014 вернулся как режиссер картины «Ветер крепчает». Фильм частично основан на биографии Дзиро Хирокоси, конструктора японского самолета времен Второй мировой войны Mitsubishi A6M Zero, и касается таких тем, как пацифизм, верность призванию, трудности творческой личности в материалистичном мире и тяжесть морального выбора.

На пресс-конференции в Токио в сентябре 2013 года, во время работы 70-го Венецианского кинофестиваля, в конкурсной программе которого участвовала картина «Ветер крепчает», Миядзаки заявил о завершении своей карьеры в качестве режиссера.